Satu dekade yang lalu, manusia, dewa, dan setan bergabung untuk melawan ancaman naga kolosal, Bahamut.
Kini, di masa kini, manusia yang tinggal di ibu kota Anatae telah menikmati hidup mewah dan sejahtera. Kemajuan mereka sebagian besar disebabkan oleh pemerintahan raja yang baru diangkat, Charioce XVII, yang telah mencuri kekuatan dari para dewa dan mengizinkan pelecehan dan perbudakan ras iblis di ibu kota. Saat manusia terus mengeksploitasi iblis secara tidak bermoral, rasa permusuhan terhadap manusia mulai terbentuk di dalam komunitas iblis, mengancam pemberontakan. Sementara itu, suasana kegelisahan menyebar di antara para dewa, saat mereka berebut untuk mendapatkan kembali kekuatan mereka yang hilang.
Di tengah itu semua, Nina Drango, seorang pemburu hadiah muda yang ceria, telah tiba di Ibukota Kerajaan dengan harapan untuk menetap dan mencari nafkah. Namun, kehidupannya yang damai di ibu kota dengan cepat dilemparkan ke dalam kekacauan ketika dia bertemu dengan Rag Demon yang bertekad untuk membalas dendam terhadap manusia, dan Kaisar Lidfard, seorang ksatria mulia yang berjuang melawan konflik moral internal.
Shingeki no Bahamut: Jiwa Perawan melanjutkan kisah konflik sosial dan moral antara manusia, dewa, dan setan, serta perjuangan mereka untuk bertahan hidup dan mendominasi.